菲奥娜早年在爱尔兰留学过三年。其后,她在历史频道和TLC频道担任纪录片的分集制片人。2005年,菲奥娜因参演美国HBO频道的西部剧情电视剧《朽木》而出道。2006年,在犯罪微电视剧《盗贼》中饰演爱丽丝；同年,出演其处女作电影《小织纺》。2007年,在第二舞台剧院登台表演外百老汇剧《海外的美国人》。菲奥娜·道里夫的剧照2008年,在电影《花园派对》中饰演贝琪；同年又在英国广播公司美国频道的犯罪题材电视剧《法律与秩序:特殊受害》中客串扮演尼基·布雷斯林侦探。2009年,参与战争题材电影《信使》的拍摄,以及客串出演电视剧《凡人烦人》。2010年,主演电影《大人物的来信》以及电视电影《秋天之后》。2013年,与其父亲布拉德·道里夫共同出演系列惊悚类电影《鬼娃的诅咒》,在片中饰演妮卡·皮尔斯,凭借这一角色为人所熟知。2014年,在电影《夺命穿心》中饰演吉娜一角。2015年,参与索尼影视旗下的电视剧《终极玩家》的拍摄,在该剧中饰演克洛伊·斯蒂尔。2016年,连续两季在电视剧《全能侦探社》中饰演巴特·库里什,并在美国广播公司的迷你电视剧《当我们崛起时》中出演年轻时的戴安娜；同年,她还主演电影《黑手党》,而她也担任了该片的副制片人。2017年,再次在惊悚类电影《鬼娃回魂7》中扮演妮卡·皮尔斯。2018年,在全国广播公司旗下的电视剧《罪恶黑名单》的第五季中饰演珍妮弗·雷丁顿；之后又在美国电视网旗下的电视连续剧《人类清除计划》中扮演一位狂热的邪教领袖塔维斯。2019年,参与克里斯托弗·诺兰所执导的科幻剧情电影《信条》的拍摄,在该片中扮演惠勒这一角色。2020年,在流媒体AmazonPrimeVideo出品的电视剧《乌托邦世界》中客串饰演卡拉,同年又在由斯蒂芬·金小说所改编的惊悚类电视剧《末日逼近》中饰演反派鼠女。2021年,参演电视剧《鬼娃恰吉》,除了剧中继续饰演妮卡·皮尔斯,也分饰了反派角色查尔斯·李·雷。2022年,出演喜剧电影《救赎偏差》,在剧中饰演帕克·舍费尔。